“七国之乱”爆发，打着“诛晁错清君侧”的口号，吴楚联军一路西进，逼迫梁王刘武退守睢阳（今河南商丘）。汉景帝大惧，连忙诛杀晁错向叛军示好。然而，叛军没有停止前进的步伐。此时景帝想起文帝的遗嘱，赶忙升任周亚夫为太尉，作为迎击吴楚叛军的统帅。周亚夫经过对战事初步分析，认为不应该先援助梁国，避免与剽悍的叛军正面冲突，而应该先断绝其粮道。梁王是景帝的爱弟，周亚夫此建议当然有离间骨肉之嫌，然而景帝还是批准了。
等到周亚夫出征时，有个叫赵涉的人建议说，军事行动应当机密，所以不应该走崤山而应该走武关，以防吴王派遣的刺客。周亚夫接受他的意见，到达洛阳后，果然在崤山、渑池之间搜出了吴王的伏兵。之后周亚夫至荥阳与诸将会师，将荥阳交给大将军窦婴留守，自己则率领大军前进。大军抵达淮阳时，遇到周勃老部下邓都尉，邓都尉建议周亚夫屯驻睢阳东北的昌邑，以断绝吴军粮道，等到吴国与梁国拼到粮食消耗殆尽，这时周亚夫就一定能取胜。
邓都尉建议与周亚夫不谋而合。于是周亚夫不顾梁国，往东北进入昌邑（今山东巨野），坚守不出。昌邑坐落于梁地与齐地之间，可防止齐地叛军与吴楚联合。梁王得知太尉到达后，天天派遣使者来求助，而周亚夫均不为所动。梁王只好求助于景帝，景帝心软，下诏派遣周亚夫发兵，但周亚夫仍然置之不理。梁王无可奈何，只能与吴楚誓死作战；在这样背水一战的士气激励下，梁国中大夫韩安国和将军张羽数次击败叛军。
同时，周亚夫又派弓高侯韩颓当率轻骑出淮泗口（今江苏淮安），切断吴军的粮道。韩颓当进军告捷后，周亚夫即派遣大军南下，入下邑（今安徽砀山），进一步威胁叛军侧背。吴王见前进不可、腹背受敌，只好转头攻打下邑，希望与汉军主力决战。然而周亚夫仍然坚守不出。有一夜，汉军突然惊乱，士兵互相攻击，一直闹到周亚夫帐下。周亚夫镇定自若，卧床不起，哗变渐渐也就安定了下去。
吴王急于求战，派部分兵力佯攻汉军壁垒东南角，而以主力袭击西北角。这也被周亚夫所识破，周亚夫下令加强西北角防御，叛军又没讨到便宜。最后吴楚联军饥饿不堪，纷纷叛逃，吴王不得不引兵撤退。周亚夫一见叛军撤退，认为决战时机已到，于是率领精兵追击。吴楚联军毫无战斗力，被杀得丢盔弃甲，狼狈而走。吴王逃走，楚王自杀，叛军顷刻瓦解。周亚夫一路趁胜追击，吴地尽为汉军占领，并悬赏千金捉拿吴王。吴王逃到东瓯被杀。
其他五王也均被汉军所败，七国之乱结束。七国之乱是汉初一个重要政治事件，代表着中央与地方矛盾的总爆发。如果地方能够战胜中央，分裂将会持续更久；而中央战胜了地方，大一统当然也就水到渠成。之后汉景帝借此机会，剥夺了诸侯王、列侯任免官员的权力，这样一来，诸侯王和列侯在封国境内就只有收租而无治民的资格，相当于一个大地主。从此以后，王国相当于郡，侯国相当于县，汉帝国的大一统才基本完成。
周亚夫作为平叛首功，声望大大增加。五年之后，周亚夫又升任丞相，取得了不亚于父亲当年的功勋和地位。汉初的丞相（相国）一职，作为政府首脑，一直掌握在军功集团手中，在周亚夫之前先后有萧何、曹参、王陵、陈平、审食其、吕产、周勃、灌婴、张苍、申屠嘉、陶青等人，非军功列侯一代即为二代。而其中又只有周勃父子，是唯一的父子双丞相。可见当时基本形成惯例，非功臣列侯出身的不能担任丞相，爵位先于官位。
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