9月27日，美海军陆战队第211战斗机攻击中队的F-35B垂直/短距起降战斗机从“埃塞克斯”号两栖攻击舰上起飞，到阿富汗执行了服役以来的首次战斗任务。然而，美军的实战首秀并没有赢得喝彩，反倒招致了美媒的猛烈批评。美《国家利益》网站的专栏文章指出，美军用单价1.15亿美元的隐身战机去轰炸拿着AK-47突击步枪和火箭筒、躲在简单掩体的武装分子，令人极为不解。这种花纳税人大笔金钱、用牛刀杀鸡的做法，根本就是“浪费时间的公关噱头”。阿富汗美军发言人、海军指挥官格兰特·尼利辩解称，出动F-35B不是进行表演，所有战斗中队都会“轮番上阵”对阿富汗与其他地方的目标丢炸弹。一些媒体甚至认为，F-35B战斗机在首次军事行动后就坠毁，这是在美俄中东大环境下博弈的一个明显的示弱，10月4日，俄罗斯在叙国部署至少4套S-300防空系统，突然单方面宣布在叙国拉塔基亚省沿海到地中海东部之间的200千米空域为禁飞区。
相关禁飞区的规定，包括俄军战斗机和防空系统可以对进入200千米范围内的飞行器进行识别，在飞行器进入禁飞区或从海上进入叙国领空50千米的范围时，俄军战斗机和防空系统，可以立即对其进行警告，并在警告后未果的情况下将其击落，在俄军设立叙国沿海和国内禁飞区后，美军认为这已经打破了叙国国内的平衡，声称不可能认可这个所谓的禁飞区，将不会放弃“自由飞行权利”。而以色列则表示强烈反对，因为在此之前以色列的F-35战斗机曾经多次进入叙国领空，与俄制S-400和S-300PMU2防空系统已经有所“交手”，在电子对抗领域，F-35I和俄罗斯的电子对抗系统各有胜负，俄军敢设立禁飞区，显然对F-35I和美军F-22有所掌握，自有应对底气。在面对武装分子都不行，更不要说装备精良来势汹汹的俄军了。
不过，尼利解释，在阿富汗的美军地面部队发现一处布有地雷的武装分子枪炮阵地，无法直接攻击，因此从位于阿拉伯海的“埃塞克斯”号两栖攻击舰上召来F-35B，飞行了600余公里，以GBU-12激光制导炸弹（单价19000美元）和GBU-32联合直接攻击弹药（单价22000美元）对该阵地进行了轰炸，最终摧毁了这处阵地。对于军方的解释，美媒显然不认同。《国家利益》网站的文章指出，像军方所说的这种目标，派1架部署在阿富汗的美军“捕食者”无人机就可以解决，或者把打击任务交给更需要实战锻炼的阿富汗空军，花钱要少得多。但是美军却动用超级昂贵的F-35B去攻击装备低劣的敌人，这显然不是花纳税人钱的最好方式。美军一面花大钱用F-35B进行战斗首秀，另一面美国防部副部长帕特里克·沙纳汉还在推特上要求美军各级人员要想尽办法节约时间与金钱，这真是讽刺。
分析认为，美军用F-35B去打击阿富汗的武装分子，的确如美媒体所称的那样花钱很多，进行公关宣传。不过，美军也是在通过此次实战检验F-35B的远程打击能力。从中可以看出，美军现在的“由海向陆”打击能力进一步提升，而且灵活度更大。以前美军要打击敌方纵深目标，都是出动空军战机和海军的航母舰载机，但是现在两栖攻击舰搭载的F-35B同样可以做到。这也就意味着在很多中低强度的作战中，美军可以不用出动航母编队，只需出动两栖攻击舰编队就可以了。对于很多拥有正规武装力量的国家来说，美军的这种新能力需要受到高度重视。
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