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現代戰鬥機內部空間都很寶貴，設計師一般必須見縫插針的安排設備和燃油的佈局。外形上，越少進行額外隆起佈局，設計水平越高。但是和大部分的戰鬥機設計一樣，F35的內部結構捉襟見肘，內油油箱只能分散佈置，而非一個整體——被設計在機體多處的保型外殼之中。
F35最主要的油箱位置，被佈置在機身腹部隆起，以及緊挨主發動機的兩側機翼整體油箱內。佈置在這些對稱位置的主要目的，除了讓飛機的重心更為平衡，還能更順暢的讓油泵把燃油輸送到發動機內。上世紀90年代中期，美國的帕克航空航天公司的流體系統分部（FSD）被選中為F-35閃電II項目提供燃料系統和機載惰性氣體生成系統。由於這種新一代戰鬥機運用大量先進材料，以及更為極端的使用環境。該項目的範圍和複雜性對FSD工程團隊構成了重大挑戰，一度難以交付合格的燃油和燃油箱惰化系統。
為了能夠給為F35設計合格的油箱以及供油系統，帕克公司為F35設計了超過130個獨立部件，每架飛機的油路總零件數接近270個。為什麼這麼複雜呢？毛病主要出在F35的三個不同版本佈局上。對於F-35項目來說，F35A和F35C作為滑跑起降的版本，油箱佈局相對要寬裕得多。但是即便如此，不同的任務要求，飛行性能要求，讓兩者內部構造差異已經非常之大。而海軍陸戰隊的F35B型垂直起降版本，則完全是讓燃油系統設計者吐血的存在！飛機內部增加了升力風扇，更復雜的姿態控制系統，完全重新佈局的液壓管路。為這三個不同的飛機變種設計燃料和惰性氣體生成系統，對於軍方承包商帕克來說是一個巨大的挑戰。
機身後腹部的隆起鼓包內，藏有大量的燃油
由於軍方和海外顧客對F35的每種變體都有不同的性能要求，從而導致不同的燃料和惰化系統架構。帕克盡最大努力，在三種飛機變體之間儘量用上了通用硬件，而在系統架構獨一無二的地方，無奈只能進行單獨設計。帕克公司為此許遭遇困難重重，部分油箱只能冒險佈置在主發動機外側。這曾導致在2016年一次測試時，因引擎零件飛脫擊穿緊臨油箱，引發大火飛機報廢的事故。
被故障發動機葉片擊穿的F35油路以及機身內油箱
飛機上覆雜的油泵系統，也曾經發生過特定飛行姿態下，供油壓力不穩定的情況。這樣的情況一度引發某型F35空中加油時，油箱出現破裂，導致飛機嚴重損毀的情況。
經過公司多次對問題緊急進行改進，增設新的油泵等措施之後。如今的F35內油系統已經相當成熟，目前飛機交付速度已經進入高速生產，成本開始大幅度降低。而為了能夠增加航程，F35也開始配備外部油箱系統，大大的增加戰機作戰半徑。
