故事的时间发生在吉尔伽美什寻找长生不老的仙草回归乌鲁克的时期。由于长时期的外出，吉尔伽美什回归乌鲁克之时，国家已处于半荒废状态。在女祭司长杜希里的监督辅佐下，吉尔伽美什重新开始整顿国家。之后乌鲁克受到“所罗门”的人理烧却的影响，成为人类史中的一个特异点。
《Fate/Grand Order》TV-CM第七弹
在主角和玛修·基列莱特来到特异点之前，乌鲁克在吉尔伽美什的领导下已经处于战时状态，并且与由戈耳工、伊什塔尔（实际上是埃列什基伽勒）和魁札尔·科亚特尔组成的“三女神同盟”对峙已久。此时的吉尔伽美什封印了Ea，有意地限制自己的力量以维持整个乌鲁克的运作，以Caster的职阶展现出贤王的姿态。
为了应对危机，召唤了数骑英灵。但在主角到来时只剩下带领他们到王都的梅林，以及参与守护乌鲁克的牛若丸、武藏坊弁庆和列奥尼达一世。
吉尔伽美什对于主角团的到来表现得不屑一顾，尽管自己日夜不停地忙于国家各种事务，但仍然让杜希里安排他们在乌鲁克住下，并时不时地安排各种日常事宜让主角帮忙处理，目的是为了让主角尽快了解乌鲁克的现实状况。在经过一系列的考验之后，吉尔伽美什认可了主角的能力。在和主角一同前往波斯湾进行水质调查的时候，遇到了假借恩奇都外皮的金固，与其进行短暂的打斗并使其精神处于将近崩溃的混乱状态。吉尔伽美什由于之前去查看恩奇都的坟墓时，发现尸体已经消失，因此在遇到金固的时候明白他并非自己真正的友人。
之后为了应对戈耳工的袭击，吉尔伽美什决定让主角帮忙瓦解“三女神同盟”，前后让伊斯塔和羽蛇神加入自己麾下。在主角与羽蛇神达成和解的这段时间，冥界女神埃列什基伽勒（以下简称“埃列”）趁吉尔伽美什小憩之时，将其灵魂拉入冥界，造成“过劳死”的假象。之后主角一行人去往冥界找到已经逃脱且一脸悠闲的吉尔伽美什（其自称自己来冥界太多次了，就如同后花园一样），并与埃列进行战斗。后得知她才是“三女神同盟”的真正成员之一，在深渊老人斩断三女神的同盟契约之后，埃列决定加入乌鲁克阵营。
“三女神同盟”瓦解后，主角团打败了戈耳工，但也以安娜的牺牲作为了代价。与此同时，七大兽之一的“BeastⅡ”——提亚马特从黑色的生命之海显现，击杀了大部分乌鲁克人民，并将一部分人改造成了魔兽。她产生的黑泥几乎将乌鲁克淹没，国家即将迎来最后的决战。
吉尔伽美什在和主角一行人商量之后，决定将提亚马特强行拖入冥界将其毁灭，但需要时间让埃列将冥界转移至乌鲁克底下。可此时伊斯塔却弄丢了自己的天之公牛，无法牵制住提亚马特。最后决定让羽蛇神暂时使用太阳之石来限制提亚马特的行动。
决战前夜，与主角进行了交心的谈话，之后到从前与恩奇都诀别的山丘上找到了濒死的金固，用圣杯将他治愈。并坦言尽管灵魂不同，但只要是这副“天之锁”的身躯，就永远是自己唯 一的朋友。
游戏CG：目送友人离去
在决战当日向仅剩不多的全国人民发表了演说，极大地鼓舞了士气。 之后在城墙上用自己的魔力注入弩炮，进行着最后的顽抗。吉尔伽美什为了保护主角，受到了致命的攻击，几乎处于濒死状态。而突然加入战场的金固此时解放了宝具，以天之锁的形态将提亚马特全身束缚，直至锁链崩坏。
吉尔伽美什目送了友人的二度离去，与身边的伊斯塔诉说了内心的感慨。之后，他以自己作为引诱提亚马特进攻的目标，使提亚马特成功被拖入冥界。此时吉尔伽美什已被判定为死亡状态。
在最后主角准备消灭提亚马特灵核的时候，以全盛时期的Archer职阶再次显现，与主角、重新回归的梅林以及舍弃了冠位资格的“山中老人”一起进行最后的战斗。
战斗结束后，特异点开始修正。吉尔伽美什在自己即将消失前回顾了这次令人难忘的经历，并将圣杯作为旅途的纪念品赠与主角。自此之后，乌鲁克第六王朝得以继续延续
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