約翰·馬爾科維奇生長在煤礦業發達的美國小鎮本頓。他的家族在當地很有名，不僅旗下經營著一份報紙，而且他的父親還是一本環境雜誌的主編。有人將這個家族稱作是“小鎮上絕無僅有的一個”，約翰·馬爾科維奇註定是要在這個家族裡誕生的。約翰·馬爾科維奇後來考入了伊利諾伊大學戲劇系，1976年他畢業後就加入了一個劇團，從此就被戲劇的魔力深深地吸引了。1982年，他與劇團帶著新作《真實的西部》來到紐約，並憑藉該劇贏得一座歐比獎，他接下來的重要作品則是於1984年在紐約與金獎影帝達斯汀·霍夫曼合演的經典名劇——《推銷員之死》。該劇於一年後被拍成電影，馬爾科維奇也以該片贏得一座艾美獎。同年他則和金獎影后莎莉·菲爾德演出了自己的銀幕處女作《我心深處》，並以該片入圍奧斯卡獎最佳男配角獎，同年他也出演了金獎名片《殺戮戰場》。他最為人知的作品是《危險關係》。1993年他則以《火線大行動》一片入圍奧斯卡獎及金球獎。1990年約翰·馬爾科維奇又拍攝了《遮蔽的天空》一片，一方面，這部由意大利導演貝託·魯奇執導的文藝片讓他有了施展才華的機會，另一方面，因為影片是文藝片，所以它所吸引到的觀眾寥寥無幾。從那以後，他就變得很低調，極少扮演主角，並再也沒有出現在任何一部美國電影中，直到加入《傀儡人生》劇組，這是一次前所未有的挑戰，因為他在片中扮演他自己。
作為一名出色的演員，約翰·馬爾科維奇在數十部影片中塑造了眾多神采各異的角色，如今他已經成為了一名導演。約翰·馬爾科維奇是當代電影界最重要的演員之一。
約翰·馬爾科維奇曾與影壇最優秀的導演合作了多部影片，包括史蒂芬·斯皮爾伯格的《太陽帝國》、貝多·魯齊的《遮蔽的天空》、蘭道·華勒斯的《鐵面人》、史派克·瓊斯的《變腦》、伊裡·亞斯默·海吉的《我和吸血鬼有份合約》、莉莉安·卡瓦妮的《魔鬼雷普利》。他的電影作品還有《在雲端上的情與欲》、《空中監獄》、《賭王之王》、《聖女貞德》、《蘭花賊》等。2007年，美國著名演員約翰·馬爾科維奇在希臘塞薩洛尼基國際電影節上被授予了電影節的最高獎項——金亞歷山大獎。
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